曾经，来自海洋的神秘敌人“塞壬”向人类发起了猛烈的进攻，“碧蓝航线”的少女们凭借着她们钢铁般的意志与敌人奋勇作战，最终击败了对手，守护了人类。然而，随着时间的流逝，碧蓝航线内部因为理念的差异逐渐产生分化，衍生出了名为“赤色中轴”大的对立阵营。 被称为“灰色的幽灵”的最强英雄企业（石川由依 配音）、每天都迷迷糊糊但关键时刻意外的顶用的拉菲（长绳麻理亚 配音）、虽然年纪不大但成熟体贴的大黄蜂（山本希望 配音），个性好强但心地善良的哈曼（伊藤明日香 配音），面对动荡的时局，当这些少女们再一次被推上战场，会发生怎样的故事呢？
佐藤利奈 井上麻里奈 茅原实里 水树奈奈 森永理科 喜多村英梨 丰崎爱生 高木礼子 小野凉子 千叶纱子 小野大辅 吉野裕行 柿原彻也 后藤沙绪里 高梁碧 大原桃子 斋藤彩夏 浅沼晋太郎 川田绅司 叶山达也
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